Nowe pokolenie otaku wkracza do Genshiken – pod przewodnictwem Ogiue klub staje się azylem dla fujoshi, cosplayerów i... jednego chłopaka w żeńskim przebraniu. Wśród twórczości doujinshi, emocjonalnych rozterek i cosplayów rodzą się przyjaźnie, uczucia i nowe konflikty.
Ogiue zostaje nową przewodniczącą, a do Genshiken dołączają cztery nowe osoby – w tym tajemniczy Hato, który przebiera się za dziewczynę. Klub zaczyna nabierać charakteru fujoshi, co budzi obawy Ogiue.
Yajima i Yoshitake zafascynowane crossdressingiem Hato wprowadzają napiętą atmosferę. Keiko, siostra Sasahary, pojawia się niespodziewanie, a Ogiue angażuje członków klubu w pomoc przy pracy nad mangą.
Hato i Madarame zaczynają się lepiej dogadywać, a klub kontynuuje przygotowania do letniego Comifes. Relacje w grupie zacieśniają się, a presja rośnie.
Angela wraca do Japonii, by jak zwykle cosplayować z Ohno. Dwie dziewczyny z przeszłości Ogiue zjawiają się na stoisku Genshiken, co wprawia Susannę w zakłopotanie.
Podczas ostatniego dnia Comifes Angela bez ogródek wyznaje zainteresowanie Madarame, wywołując konsternację. Ale to wyznanie Hato szokuje wszystkich jeszcze bardziej.
Klub stara się uporać z konsekwencjami wyznania Hato, a Madarame i Kuchiki przeżywają własne „traumy”. Odwiedziny kuzynki Yoshitake wprowadzają zamieszanie.
Ogiue planuje stworzyć romans do klubowego magazynu i pyta członków o ich szkolne miłości. Hato pokazuje swój talent, ale zdradza też dziwaczne ograniczenie twórcze.
Hato odwiedza Madarame, by go przeprosić. Tymczasem klub stara się dokończyć swoje historie do publikacji na festiwal kampusowy.
Udział Genshiken w festiwalu przebiega pomyślnie, ale niespodziewani goście z przeszłości Hato zakłócają spokój.
Hato ujawnia prawdziwe powody swojego crossdressingu. Saki Kasukabe przybywa na festiwal i zastaje Madarame w niecodziennej sytuacji z Susanną.
Po emocjonalnym finale wątku Hato, Sasahara i Hato urządzają spotkanie Madarame’a z Saki – zupełnie „przypadkowo” w klubowej sali.
Madarame w końcu zdobywa się (na swój sposób) na wyznanie uczuć do Saki. Klub wspiera go na swój sposób otaku, a Ohno przeżywa lęki związane z przyszłością i Tanaką.
Członkowie Genshiken jadą razem do uzdrowiska. Ogiue, dzieląc się własnymi doświadczeniami, pomaga Hato zrozumieć, czym jest miłość, przyjaźń i wzajemne zrozumienie.