『X-ファイル ザ・ムービー』が劇場公開されたことで、テレビシリーズのファンだけでなく、新しいファンからも待ち望まれていたのが当シーズンである。"ビギニング(始まり)"とタイトルがついたその第1話は、シーズン中最高視聴率を記録。また当シーズンでは、雨の多いバンクーバーから、太陽の光がふりそそぐロサンゼルスへとロケ地が移った。それにより、ファンは作品の雰囲気がぶち壊しになるのではないかと心配したが、カリフォルニアの陽光きらめく中で超常現象を目撃してもスリリングであることに変わりなかったのである。
Xファイル課オフィスが焼失して数ヶ月後。モルダーとスカリーは正式に担当を外され、代わってジェフリー・スペンダーとダイアナ・フォーリーがXファイル課に配属された。密かにモルダーらを見守るスキナーは、モルダーにある最新のXファイルを託す。
ノンストップで暴走し続ける男!恐怖に脅えた死のドライブ。ネバダ州のハイウェイを暴走していた盗難車が捕らえられた。人質だった女性は無事救出されたが、その直後、側頭部が血しぶきとともに突然破裂する。一方、現地に向かったモルダーは、逮捕を振り切り逃亡したカージャック犯・クランプの人質となってしまい、「ハイスピードで西へ向かえ!」と強要される。一路、暴走し続ける車の中でクランプは驚くべき真相を打ち明ける!
西経64度西南西、サルガッソー海海上。嵐にあい遭難したモルダーは大型客船に救助される。しかし船長を始め乗組員たちの態度は冷たいものだった。
モルダーとスカリーは謎の人物から情報提供を受け、ネバダ州呆地の米空軍テスト飛行地に向かう。グルームレーク、エリア51。その場所こそ、50年間UFOテクノロジーの研究が行なわれ続けている場所だというのである。
全ては消失した時間に起きていた。モルダーは自分の体を取り戻せるのか?!エリア51でモルダーとモリスの人格が入れ替わってしまう。これは、エリア51上空でテスト飛行中だった機体が墜落事故を起こしたせいで発生した超常現象だった。
イブの夜、クリスマスの準備に忙殺されていたスカリーは、モルダーに突然呼び出された。メリーランド州のある屋敷に、19世紀初めクリスマスイブの夜に心中した若い男女の幽霊が出るというのだ。
ウェインとローラは第1子の誕生を間近にひかえた夫婦だった。ある夜、ローラの胎内から胎児が抜き取られるという怪事件が起こった。ローラは直前に、二本の角の生えた怪物に赤ん坊を奪われる悪夢を見たという。
カンザス州クロナー付近は長い間異常気象に悩まされていた。町長に招かれたモルダーとスカリーは原因究明の為、クロナーに降り立つ。町長の話によると、町には「レイン・キング」と名乗る男がいて、気象を自在に操るという。
ある晩、スキナー副長官がボクシングジムでのスパーリング中に倒れた。医師に異常なしと診断されたものの、容体は急激に悪化。たまたまその場に居合わせたモルダーはスカリーに応援を頼む。
Xファイル担当を外されて以来、モルダーとスカリーはカーシュ副長官の元で政府への就職希望者に対する身元調査をやらされていた。そんなある日、スカリーはカーシュに呼び出される。
ヴァージニア州ポトマック操車場で焼死体が集団で発見された。生存者は瀕死の壮年男性と無傷の中年女性の二人だけであった。女性が発見された車輌内では何らかの手術が行なわれていたらしい。
1973年10月。異星人「コロニスト」の地球侵攻計画を知った当時の米国務省メンバーは徹底交戦を避け、彼らに人質を差し出した。
フロリダ州グッドランドにハリケーンが接近していた。嵐の最中、デールズ老人は友人のサラ・シプリーから奇妙な電話をもらい、旧知のモルダーに助けを求める。
その朝、目覚めたモルダーは部屋が水浸しになっているのに気がついた。ウォーターベッドが破けて水が漏れだしていたのである。
サンディエゴにある集団住宅「アルカディア」は、常に州内の優良住宅地トップ5に選ばれるほど環境の良い地区として知られていた。住民は契約で厳しい規則を守ることを義務づけられ、それによって町の美観が保たれているという。
香港からサン・ペドロに入港した貨物船のコンテナの中で、船員が変死しているのが見つかる。死因は大型動物による咬み傷であると判明、だがコンテナは外から施錠されていた。
ミシシッピー州ジャスパー郡の州立刑務所を大規模な竜巻が襲った。竜巻が去った後、所長のR・フェローズが死んでいるのが職員によって発見される。
スカリーはモルダーの自宅を訪れた際、エレベーターで一人の男と一緒になった。男は作家で、最近モルダーの隣に越してきたばかりだという。
1947年、ロズウェルで地元チームの黒人打者J.エックスリーが失踪した。当時ロズウェル署の警官だったアーサー・デールズは元FBI捜査官デールズの同名の弟で、黒人排斥組織に狙われているというエックスリーの護衛を担当していた。
ラスベガスでは軍需産業関係者が出席し、99年度の国防大会が行われていた。ローン・ガンマンの三人は現地に乗り込み、極秘情報をつかむ為にあれこれ手を尽くしていた。
ノース・力ロライナ州の山中で若い夫婦が行方不明になり、3日後に白骨死体となって見つかった。動物に捕食された痕跡も腐乱の形跡も見当たらず、白骨化の理由は見当もつかない。
コートディヴォアールから渡米した生物学者がアメリカン大学内で殺害された。犯行現場からは彼が持ち込んだ遺物の石板が紛失しており、犯人と思われるサンドス教授は謎の失踪を遂げる。